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Auf den ersten Blick könnte Donnie Darko ein normaler, unkomplizierter Teenager sein. Geordnete Familienverhältnisse, verständnisvolle Eltern, eine nette Freundin. Aber Donnie hat ein mentales Problem – ein drei Meter großes, ziemlich dämonisches Kaninchen namens Frank. Nachts, wenn alles schläft, spricht seine sonore Stimme zu ihm und erteilt ihm Ratschläge. Die sind manchmal hilfreich und manchmal nicht, bezüglich jedweder Zukunftsprognose aber grundsätzlich zutreffend. Die von Donnies Eltern beauftragte Diplompsychologin ist genauso ratlos wie der schuleigene Motivationstrainer oder die freundliche Klassenlehrerin. Als Frank Donnie erklärt, dass in ziemlich genau 28 Tagen, 6 Stunden, 42 Minuten und 12 Sekunden die Welt untergeht, ist guter Rat mal wirklich teuer.

Der Film besteht hauptsächlich aus verschiedenen, oft grotesken Episoden. Außerdem gibt es eine Rahmenhandlung, aus der sich die Episoden ableiten. Die Verbindung zwischen der Rahmenhandlung und den Episoden ist allerdings sehr schwach. Viele Episoden drehen sich um Überwachung und Sicherheit. In der Rahmenhandlung stecken Versicherungsvertreter Erich und Richard zusammen in einem Aufzug fest, der für ein Wohnhaus ungewöhnlich groß ist (etwa 3 x 3 Meter). Während Erich möglichst schnell raus will, hat es Richard eigentlich gar nicht so eilig, denn er scheint in dem Aufzug zu wohnen.

Acht Fremde wachen plötzlich in einem würfelförmigen Raum auf, ohne zu wissen, wie sie dort hingekommen sind. Bald stellt sich heraus, dass sie in einer mysteriösen vierten Dimension gefangen sind, wo die bekannten Naturgesetze aufgehoben scheinen.

Im Jahre 2029 ist es normal, sich einzelne Körperteile durch künstliche Komponenten ersetzen zu lassen. Diese Bestandteile befähigen die Menschheit, nahezu alle Grenzen des Fleisches und des Geistes zu überwinden. Einige Menschen besitzen gar nur noch eine Biokapsel als Körper, genannt „Shell“, und lediglich ein Rest an ursprünglichen Gehirnzellen definieren den „Ghost“, der Identität und Persönlichkeit eines Individuums erhält. Dies macht die Bedrohung durch einen Computer-Hacker namens „Puppenspieler“ umso akuter, da er in der Lage ist, die Firewalls der „Ghosts“ zu überwinden und sie nach seinen Vorstellungen zu verändern. Majorin Motoko Kusanagi vom japanischen Geheimdienst Sektion 9 ist ebenfalls betroffen und macht sich auf die Jagd nach dem Cyber-Verbrecher.

Eines Tages wacht Thomas in einem Aufzug auf, aber das einzige, woran er sich erinnern kann, ist sein Vorname. Seine gesamten restlichen Erinnerungen sind verschwunden. Er stellt fest, dass er nicht allein ist: Als sich die Aufzugtür öffnet, strömen weitere Kinder auf ihn zu und begrüßen ihn. Der Ort, an dem er angekommen ist, nennt sich „die Lichtung“ und wird von einer großen Steinwand umschlossen. Genau wie Thomas wissen auch die anderen Kinder nicht, warum sie dort sind und wie sie dorthin gelangt sind. Sie wissen nur, dass sich jeden Tag große Türen in der Steinwand zu einem Irrgarten öffnen, der hinter den Mauern liegt. Nachts schließen sich die Türen wieder und alle 30 Tage wird ein neuer Jugendlicher mit dem Aufzug gebracht...

In nicht allzu ferner Zukunft: Der griesgrämige Frank weigert sich, mit der Zeit zu gehen. Während um ihn herum alles durch Maschinen ersetzt und durch Technik vereinfacht wird, versucht der Rentner möglichst alles selbst zu machen und ein Leben ohne unnötige technische Unterstützung zu genießen. Er geht gerne und viel in die Bibliothek, auch oder vor allem wegen der Bibliothekarin Jennifer, jedoch hat auch an diesem Ort die Zukunft in großem Maß alles verändert. Franks Kinder, Hunter und Madison, machen sich Sorgen um ihren Vater und Hunter hat das Gefühl, dass der alte Mann sein Leben nicht mehr alleine meistern kann. Daraufhin besorgt er seinem Vater einen Roboter als Lebenshilfe im Alltag. Zunächst wehrt sich Frank mit allen Mitteln gegen den technischen Unterstützer, jedoch merkt er nach ein bisschen Zeit, dass ihm der Roboter auch gut tut …